The role of turbulence and mixing in the control of the activity and community structure of marine phytoplankton

Resumen

1. Introducción El océano juega un papel clave en la regulación de la concentración de CO2 atmosférico a través de procesos biológicos, químicos y físicos. El fitoplancton, mediante la utilización de la luz solar como energía y nutrientes inorgánicos disueltos, convierte el CO2 atmosférico en carbono orgánico, siendo responsable de casi la mitad de la producción primaria de la biosfera (Field et al., 1998). La fotosíntesis está limitada por la disponibilidad de luz y/o nutrientes, y estas dos variables tienen distribuciones verticales opuestas en la columna de agua. Por lo tanto, la fotosíntesis en los sistemas acuáticos se produce en las profundidades donde la luz y los nutrientes coexisten. Los procesos físicos de advección y mezcla turbulenta son responsables de transportar los nutrientes desde aguas profundas hasta la capa eufótica. El intercambio de calor, el viento y las mareas, que operan a varias escalas espaciales y temporales, introducen energía cinética turbulenta en el océano (Thorpe, 2007). La energía que se introduce al sistema en escalas espaciales grandes se transporta sucesivamente a escalas más pequeñas donde debido a la viscosidad molecular se disipa como calor. La cantidad de energía canalizada desde las escalas más grandes hasta las escalas más pequeñas es equivalente a la energía disipada por la viscosidad, que puede expresarse como la tasa de disipación de energía cinética turbulenta (ε). La relación entre ε y las fuerzas de flotabilidad determina la difusividad vertical (Kz), que determina el transporte de propiedades por mezcla turbulenta. Dado que la turbulencia opera en una gran variedad de escalas, su influencia en los organismos planctónicos también se produce en diferentes escalas espaciales y temporales (Thomas et al., 1997). A pequeña escala, la turbulencia tiende a acelerar los procesos de transferencia de energía y materia a través de las redes alimentarias planctónicas (Peters and Marrasé, 2000). A grandes escalas, la turbulencia afecta directamente a los organismos fitoplanctónicos al controlar el tiempo de residencia de las células a ciertas profundidades. Además, la turbulencia afecta indirectamente al fitoplancton al controlar la disponibilidad de los principales recursos que controlan su crecimiento: nutrientes y luz. El mandala de Margalef (Margalef, 1978) fue uno de los primeros intentos en describir el papel de la turbulencia en la selección de diferentes "formas de vida" de fitoplancton mediante un modelo conceptual. En el modelo original, se colocaron diferentes grupos de fitoplancton en un espacio ecológico definido por niveles de turbulencia y concentración de nutrientes. La secuencia principal de fitoplancton sigue una diagonal desde la parte superior derecha (alta turbulencia-altos nutrientes) hasta la inferior izquierda (baja turbulencia-bajos nutrientes). Se han llevado a cabo numerosos intentos para verificar el mandala de Margalef y mejorar la representación de diferentes taxones de fitoplancton (Balch, 2004; Cullen et al., 2002) o de nuevas características (Allen and Polimene, 2011; Glibert, 2016; Reynolds, 1987). Una de las principales dificultades para verificar estos modelos conceptuales en el campo ha sido cuantificar las variables implicadas (Estrada and Berdalet, 1996). Por ello, se utilizaron diferentes proxies para cuantificar la turbulencia y el suministro de nutrientes (Bowman et al., 1981; Irwin et al., 2012; Pearman et al., 2017). Por otro lado, el mandala se formuló antes de que se apreciara la relevancia del bucle microbiano y de otros procesos como la fijación biológica de nitrógeno (N2), las capas finas de fitoplancton, el efecto del hierro (Fe) y el papel de la mixotrofia. La verificación del mandala de Margalef en el campo considerando todo el conjunto de fitoplancton (incluidos pico- y nanoeucariotas y cianobacterias) y basado en medidas directas, en lugar de proxies, aún no se ha realizado. Por lo tanto, es oportuno considerar todos estos procesos en el contexto del mandala y extender este marco conceptual a una escala espacial más amplia que incluya tanto las regiones productivas costeras como las aguas oligotróficas de océano abierto. Algunas de las ideas incluidas en el mandala probablemente se basaron en observaciones realizadas por Margalef en los lagos de los Pirineos (Margalef, 1948), en las aguas costeras catalanas (Margalef, 1951) y en la Ría de Vigo (Margalef et al., 1955). Debido a su dinamismo y su elevada productividad biológica, la Ría de Vigo ha sido el foco de numerosas investigaciones sobre la composición de especies de fitoplancton y su relación con factores ambientales, que ilustran los principales aspectos de la sucesión formulada por Margalef (Figueiras and Ríos, 1993). La Ría es un estuario positivo parcialmente mezclado (Dyer, 1991) con una circulación residual de dos capas. Hidrodinámicamente, este sistema se caracteriza por la sucesión de eventos de afloramiento y hundimiento según los vientos dominantes locales y en la plataforma (Blanton et al., 1987; Fraga, 1981; Wooster et al., 1976). La prevalencia de las condiciones de afloramiento y hundimiento sigue, en general, un patrón estacional. Los vientos del norte predominan de abril a septiembre, causando afloramiento. De octubre a marzo, la región está bajo la influencia de los vientos del sur, favorable al hundimiento. A pesar del carácter estacional de ambos regímenes, el 70% de la variabilidad de las condiciones del viento en este área se concentra en períodos de menos de 30 días (Álvarez-Salgado et al., 2003, 2002), generando una sucesión de episodios de afloramiento y hundimiento. Durante los períodos de relajación del viento, el patrón de intercambio de circulación residual entre la Ría y la plataforma se ralentiza y permite el desarrollo de la estratificación térmica (Nogueira et al., 1997), favorable para la actividad y propagación de las ondas internas (Moum et al., 2008a). Las ondas internas se producen debido a la interacción de la marea con la topografía del fondo y se propagan a lo largo de la picnoclina. Estas ondas internas se vuelven más cortas y pronunciadas mientras se propagan alejándose de la topografía (New y Pingree, 1990). A medida que se disipan, aumentan los niveles de cizalla y mezcla vertical, aumentando el transporte vertical de nutrientes. A pesar de la evidencia de ondas internas en la Ría de Vigo (Barton et al., 2001; Fraga, 1996; Varela et al., 2005), su acción y papel en la dinámica del suministro de nutrientes y la composición de la comunidad de fitoplancton aún no se han explorado. Considerando el amplio rango de escalas temporales y espaciales que determinan el acoplamiento físico y biológico en las regiones costeras, se requieren enfoques metodológicos multidisciplinarios que combinen diferentes herramientas para determinar los factores que controlan el crecimiento y la composición del fitoplancton en estos sistemas. Tradicionalmente, la oceanografía y la dinámica de fluidos en general distinguen las medidas Eulerianas (que miden el flujo desde una ubicación fija) y Lagrangianas (que siguen el flujo). Sin embargo, las variables y tasas biológicas son difíciles de medir en el océano, ya que requieren un muestreo intensivo, tanto en el barco como posteriormente en el laboratorio, lo que limita la resolución espacial y temporal con la que se pueden examinar. Por lo tanto, normalmente están restringidas a observaciones Eulerianas aisladas que se interpolan y extrapolan para inferir dinámicas sobre escalas espaciales y temporales más grandes. Sin embargo, las variaciones temporales en observaciones Eulerianas en una estación fija resultan de combinaciones de procesos físicos y biológicos cuyos efectos a menudo son difíciles de separar. La técnica de análisis de datos "pseudo-Lagrangiana" permite la transformación de observaciones Eulerianas a un marco cuasi-Lagrangiano, eliminando los efectos de la advección. Hasta donde sabemos, solo un estudio ha aplicado la transformación pseudo-Lagrangiana a la clorofila-a (Chl-a) como trazador (de Verneil and Franks, 2015). Varios estudios han investigado el crecimiento del fitoplancton en la Ría de Vigo con técnicas in vitro como experimentos de producción primaria (Cermeño et al., 2006; Fraga, 1976; Moncoiffé et al., 2000; Tilstone et al., 1999) o métodos de dilución (Teixeira and Figueiras, 2009). Sin embargo, el uso de la técnica pseudo-Lagrangiana para estudiar la evolución de la Chl-a y para estimar las tasas de cambio neto nunca se ha aplicado en este sistema. 2. Hipótesis y objetivos La hipótesis general de esta tesis es que la turbulencia y la mezcla controlan la actividad y la estructura de la comunidad de fitoplancton. Para validar esta hipótesis, se identificaron los siguientes objetivos: O1. Investigar el papel de las ondas internas en la mezcla, el suministro de nutrientes y la estructura de la comunidad de fitoplancton en la Ría de Vigo (Capítulo 2). O2. Aplicar un enfoque pseudo-Lagrangiano a una serie temporal de clorofila-a en una estación fija para reconstruir la forma y la dinámica de un parche de clorofila-a en la Ría de Vigo (Capítulo 3). O3. Analizar el papel de la mezcla y la disponibilidad de recursos en la estructura de la comunidad de fitoplancton en diferentes ambientes oceanográficos (Capítulo 4). 3. Resultados y discusión 3.1 El papel de las ondas internas en la mezcla, el suministro de nutrientes y la estructura de la comunidad de fitoplancton en la Ría de Vigo Se utilizó un enfoque multidisciplinar, que combinó el análisis de imágenes de Radar de Apertura Sintética (SAR) junto con muestreos de alta frecuencia realizados en la Ría de Vigo durante mareas vivas y mareas muertas, para caracterizar la actividad de las ondas internas, su influencia en la mezcla y el suministro de nutrientes, y su papel en la comunidad de fitoplancton. El análisis de las imágenes SAR confirmó la actividad de ondas internas en la Ría de Vigo, de acuerdo con estudios previos (Barton et al., 2001; Fraga, 1996; Varela et al., 2005). Además, un proxy de la energía de las ondas internas reveló que, durante los meses de verano 2008-2011, estas estructuras fueron más energéticas durante mareas vivas. Se llevaron a cabo dos muestreos de alta frecuencia en agosto de 2013 durante mareas vivas y mareas muertas, coincidiendo con una transición de condiciones de relajación-estratificación (mareas vivas) hacia condiciones de intensificación de afloramiento (mareas muertas). Los desplazamientos verticales de las isotermas, así como un aumento de la turbulencia y los niveles de mezcla a profundidades intermedias durante las mareas vivas, sugieren que estas perturbaciones podrían estar asociadas con ondas internas. Sin embargo, no podemos descartar que otros mecanismos que normalmente operan en los estuarios, como los relacionados con la circulación inducida por las mareas y el viento (Scully et al., 2005; Simpson et al., 1990), también podrían contribuir al aumento de mezcla observado durante mareas vivas. De hecho, Fernández-Castro et al., (2018), utilizando el mismo conjunto de datos, mostró que el ciclo de marea semi-diurna de la disipación turbulenta interior fue el resultado de la interacción de la circulación bidireccional del afloramiento y las corrientes de marea. La interferencia constructiva de la cizalla de la marea y del afloramiento que ocurre durante la bajamar resultó en un aumento de la mezcla en las profundidades de la interfase con las aguas afloradas, mientras que la interferencia destructiva durante la pleamar resultó en una disminución de la mezcla. El aumento de los niveles de mezcla observados durante mareas vivas dio como resultado un flujo difusivo de nitrato (35 [17-73] mmol m-2 d-1) casi cuatro veces mayor que durante mareas muertas (9 [6-15] mmol m-2 d-1). Sharples et al., (2007) también encontraron flujos difusivos de nitrato más elevados durante mareas vivas en el borde de la plataforma del Mar Céltico. Sin embargo, durante mareas muertas, coincidiendo con afloramiento, el flujo advectivo de nitrato (92 mmol m-2 d-1) fue 10 veces mayor que el flujo difusivo. Como resultado de los procesos de difusión y advección, la disponibilidad de nitrato en la capa superior fue más de un 50% mayor durante mareas muertas. A pesar de las diferencias relativamente grandes en la disponibilidad de nitrato, la estructura de tamaños de la comunidad de fitoplancton presentó un predominio (~80%) de células de microfitoplancton (>20 μm), principalmente diatomeas, durante ambos periodos. Sin embargo, la composición de la comunidad exhibió un cambio de pequeños Chaetoceros spp. durante mareas vivas (relajación-estratificación) a grandes Chaetoceros spp. durante mareas muertas (afloramiento). Estudios previos sugirieron que el aporte de nutrientes por difusión vertical a través de la nutriclina durante la relajación del afloramiento, así como la variabilidad a corto plazo en la intermitencia del afloramiento, podría contribuir a explicar el dominio de fitoplancton de gran tamaño durante la estación favorable del afloramiento (Cermeño et al., 2006; Figueiras and Pazos, 1991). En este sentido, calculamos que aproximadamente el 50% de la materia orgánica sintetizada durante los períodos de condiciones de estratificación de verano podría ser sostenida por el suministro de nitrato por difusión turbulenta durante mareas vivas. Por lo tanto, nuestros resultados sugieren que incluso en regiones costeras de afloramiento, dominadas por el suministro de nutrientes a través de la advección, la mezcla turbulenta podría desempeñar un papel importante en el control de la dinámica de la productividad del fitoplancton y la estructura de la comunidad. 3.2 Una transformación pseudo-Lagrangiana para estudiar un parche de clorofila-a en la Ría de Vigo Se aplicó una prueba de concepto de una transformación de coordenadas pseudo-Lagrangiana a una serie temporal de perfiles verticales de clorofila-a (Chl-a) adquiridos en una única estación fija en la Ría de Vigo para diagnosticar la forma y las tasas de transformación físico-biológicas. Primero, se reconstruyó la forma del parche de Chl-a, mostrando una inclinación sobre las isopicnas hacia arriba y hacia la parte interior de la Ría. El parche se movió de un lado a otro de la estación de muestreo, debido a la acción de las corrientes de marea y del afloramiento, que controlaron su forma y posición durante el período de muestreo. Debido a que el muestreo ocurrió durante un período de relajación del afloramiento, dominando las corrientes de marea, el parche pasó varias veces por nuestra estación de muestreo, lo que permitió la reconstrucción de su forma. El parche revirtió su inclinación cuando el afloramiento se intensificó hacia el final del muestreo, coincidiendo con un aumento de las tasas de disipación de la energía cinética turbulenta y los valores de difusividad vertical a profundidades intermedias, lo que indica que la cizalla podría estar alterando la forma del parche de Chl-a. Sin embargo, serían necesarios estudios adicionales para evaluar cómo la mezcla vertical podría haber influido en su forma. La transformación pseudo-Lagrangiana se aplicó para estimar las tasas netas de cambio de Chl-a en el parche muestreado, ya que las mismas parcelas de agua se muestrearon en diferentes momentos, permitiendo la cuantificación de los cambios temporales en la concentración de Chl-a. Este método calcula la tasa de cambio neto total de Chl-a debido a todos los procesos biológicos y físicos actuando a la vez. Este es un cálculo particularmente útil, ya que generalmente se requieren esfuerzos significativos para caracterizar los procesos que controlan la concentración de Chl-a en el océano, y la mayoría de ellos no son susceptibles de observación directa. Aunque las tasas de cambio netas de Chl-a fueron cercanas a cero cuando se promediaron en las profundidades del máximo de Chl-a (-0.001 ± 0.449 d-1), nuestros resultados mostraron una variabilidad vertical en las tasas, con valores de Chl-a positivos justo por encima del máximo y negativos en profundidades mayores y menores. Además, después de estimar las contribuciones de la difusión y el hundimiento de las células de fitoplancton, el valor promedio de la tasa de producción biológica neta en el máximo de Chl-a calculado a partir de la técnica pseudo-Lagrangiana (0.04 ± 0.46 d-1) fue comparable con los resultados de experimentos de dilución realizados en la Ría de Vigo en superficie durante la temporada de afloramiento (0.2 ± 0.7 d-1) (Teixeira and Figueiras, 2009). A pesar de sus limitaciones, las estimaciones de la tasa neta de cambio de Chl-a derivadas de la transformación pseudo-Lagrangiana son un complemento útil a los análisis tradicionales para la cuantificación de procesos ecológicos y balances biogeoquímicos. 3.3 El papel de la mezcla en el control de la disponibilidad de recursos y la composición de la comunidad de fitoplancton Se combinó un gran conjunto de observaciones recopiladas en regiones oceanográficas diferentes con el fin de realizar una evaluación del mandala de Margalef en el campo que considerase todo el conjunto del fitoplancton. Nuestro análisis reveló que la mezcla y el suministro de nitrógeno jugaron un papel importante en la determinación de la estructura de la comunidad de fitoplancton. Estas variables permitieron la distinción entre las condiciones ambientales en las que predominaron diatomeas y dinoflagelados (células grandes) y aquellas en las que preodominaron pico- y nanoeucacariotas y cianobacterias (células pequeñas). Nuestros resultados mostraron que en condiciones de baja mezcla y suministro de nitrógeno dominaban las cianobacterias; los pico- y nanoeucariotas fueron dominantes en un amplio rango de ambas variables ambientales, y finalmente un elevado suministro de nitrógeno fue favorable para las diatomeas y los dinoflagelados. Sin embargo, mientras que los dinoflagelados prevalecieron en niveles de mezcla intermedios, las diatomeas se extendieron a través de un rango más amplio de condiciones de mezcla. Contrariamente a la idea simplificada de que las diatomeas prosperan en aguas turbulentas y disminuyen en abundancia con el aumento de la estratificación, nuestros resultados mostraron que el régimen ambiental que ocupan no se limita a altos valores de mezcla. Esto respalda la idea de que algunas diatomeas presentan adaptaciones que les permiten alcanzar abundancias relativamente altas también en aguas estratificadas (Kemp and Villareal, 2018). Este análisis nos permitió verificar el mandala de Margalef para toda la comunidad de fitoplancton utilizando datos de turbulencia de microestructura de campo. Nuestro estudio indicó que el suministro de nitrógeno es más importante que la concentración de nitrato como factor que define las condiciones ambientales ocupadas por los grupos de fitoplancton. Por esta razón, en nuestra verificación del mandala, el suministro de nitrógeno nuevo sustituye a la concentración de nutrientes en el eje-y. Por otro lado, se revelaron características y procesos importantes que no se consideraron en el modelo original. Se describió dominancia de diatomeas en condiciones de baja mezcla en la región afloramiento de la costa gallega (NO Península Ibérica) asociada con agregaciones especiales de fitoplancton conocidas como capas finas. Las profundidades a las que ocurren estas formaciones están frecuentemente correlacionadas con fuertes gradientes en densidad (estratificación) y cizalla vertical (Durham and Stocker, 2012). Además, también se observaron elevadas biomasas de diatomeas en condiciones de baja mezcla en regiones subtropicales. Esto se asoció con una alta abundancia de la diatomea Hemiaulus hauckii junto con una elevada fijación de N2. Las diatomeas de los géneros Hemiaulus y Rhizosolenia suelen formar asociaciones simbióticas con Richelia intracellularis, una cianobacteria diazotrófica capaz de fijar el N2 atmosférico. Tanto la simbiosis con las cianobacterias fijadoras de N2 como la formación de capas finas permiten que las diatomeas crezcan en condiciones de baja mezcla, como las que caracterizan los giros subtropicales o los fuertes gradientes de densidad en las regiones costeras (Kemp and Villareal, 2018). De hecho, en el modelo original, Margalef (Margalef, 1978, 1967) ya consideró la plasticidad ecológica en las diatomeas. Por lo tanto, es importante considerar la capacidad de ciertas especies de diatomeas para crecer en aguas estratificadas a fin de predecir la respuesta de las comunidades de fitoplancton a escenarios futuros de incremento de la estratificación oceánica. 4. Conclusiones 1. Una aproximación multidisciplinar que combinó imágenes de Radar de Apertura Sintética (SAR) y observaciones de alta frecuencia realizadas en la Ría de Vigo durante el verano, mostró que las ondas internas fueron más energéticas durante mareas vivas que durante mareas muertas. 2. La mezcla turbulenta fue mayor durante mareas vivas y como resultado, los flujos difusivos de nitrato fueron aproximadamente cuatro veces mayores (35 [17-73] mol m-2 d-1) que durante mareas muertas. 3. La comunidad de fitoplancton, dominada por diatomeas tanto durante mareas vivas como en mareas muertas, mostró un aumento en la abundancia de Chaetoceros spp. grandes durante mareas muertas, cuando la disponibilidad de nitrato fue 50% mayor debido a la intensificación del afloramiento. 4. Alrededor del 50% de la producción primaria en la Ría de Vigo durante los períodos de estratificación en condiciones de relajación de afloramiento, podría ser sostenida por mayores flujos difusivos de nitrato durante las mareas vivas. 5. Al aplicar una transformación de coordenadas pseudo-Lagrangiana a una serie temporal de clorofila-a adquirida en una única estación, fue posible reconstruir la forma y la dinámica de un parche de clorofila-a en la Ría de Vigo. 6. La forma y la posición del parche de clorofila-a, con una inclinación ascendente hacia la parte interior de la Ría, fueron moduladas por las corrientes de marea semi-diurnas y la circulación bidireccional del afloramiento. 7. La tasa de producción biológica neta calculada a partir de la transformación pseudo-Lagrangiana en el máximo de clorofila (0.04 ± 0.46 d-1) fue comparable con estimaciones in vitro del crecimiento neto de fitoplancton en superficie (0.2 ± 0.7 d-1). 8. El mandala de Margalef se verificó para toda la comunidad de fitoplancton utilizando un gran conjunto de datos recopilados en diferentes ambientes oceanográficos. 9. Las cianobacterias dominaron en condiciones de baja mezcla y suministro de nitrógeno, los pico- y nanoeucariotas fueron dominantes en un amplio rango de condiciones ambientales, valores intermedios de mezcla y elevado suministro de nitrógeno nuevo favorecieron a los dinoflagelados, mientras que las diatomeas, también favorecidas por el alto suministro de nitrógeno, dominaron en un amplio rango de condiciones de mezcla. 10. El suministro de nutrientes, en lugar de la concentración, debe usarse como indicador de la disponibilidad de nutrientes.