Importance of invasive species and ectoparasites in Corixidae communities in south-west Spain

Resumen

La presente tesis aborda las interacciones entre las especies nativas y la especie invasora en los ecosistemas acuáticos y el papel de los factores bióticos y abióticos involucrados en la invasión. Nos centramos en los insectos acuáticos de la familia Corixidae en el suroeste de España incluyendo a la especie invasora Trichocorixa verticalis. Esta especie, procedente de Norte América, es el único insecto estrictamente acuático categorizado como especie invasora de Europa, ya que el mosquito tigre sólo presenta la larva en fase acuática. Trichocorixa verticalis fue detectada por primera vez en 1997 en la Península Ibérica y desde entonces se está expandiendo por el oeste de la Península y el norte de Marruecos. Es abundante en aguas salinas permanentes, como Marismas del Odiel y en los estanques de peces del Parque Natural de Doñana (Veta la Palma), pero también ha sido localizada en otros sitios a menor salinidad, como las lagunas del Parque Nacional de Doñana, además de lagunas poco profundas y protegidas en otras partes de Andalucía. Trichocorixa verticalis es aún una especie poco conocida en su rango introducido, por lo tanto, nuestro primer estudio fue sobre su ciclo de vida (Capítulo 1), primordial para comprender sus rasgos biológicos y si les proporciona una ventaja respecto a las especies nativas. Igualmente importante es, conocer sus interacciones (incluyendo predador-presa, parásito-hospedador) con el resto de la comunidad. En su zona de distribución nativa (Norte América), se ha observado un efecto “top-down” de T. verticalis regulando las poblaciones del crustáceo (Artemia franciscana) en medios hipersalinos. En este contexto, en el Capítulo 2 se analiza la interacción presa- depredador (Artemia parthenogenetica–T. verticalis) con el fin de determinar los posibles impactos de la especie invasora en el área nativa. Es además objeto de estudio de esta tesis las interacciones entre los parásitos y los coríxidos acuáticos. Los parásitos son fundamentales en el funcionamiento de los ecosistemas y tienen un papel clave en el éxito o fracaso de una invasión. El Capítulo 3 proporciona la primera descripción detallada de las interacciones entre ácaros acuáticos y sus huéspedes en Doñana, así como las relaciones entre los ácaros adultos de vida libre y las características de su entorno acuático. En el Capítulo 4 se estudió las asociaciones entre el ectoparasitismo y la supervivencia y fecundidad de especies de coríxidos nativos, así como las interacciones entre el ectoparasitismo y la salinidad, factor abiótico clave afectado por el cambio global. Finalmente, en el Capítulo 5 se analizó la respuesta inmune al parasitismo por ácaros en las especies nativas e invasora como una aproximación para determinar la implicación de los parásitos en el proceso de invasión. Capítulo 1 Estudiamos el ciclo de vida de Trichocorixa verticalis en dos áreas del oeste de Andalucía donde la especie invasora habita de forma permanente durante todo el año: Veta la Palma, perteneciente al Espacio Natural de Doñana (provincia de Sevilla) y las salinas del Paraje Natural Marismas del Odiel (provincia de Huelva). Los resultados muestran que la especie invasora puede reproducirse en invierno, ventaja que no tienen las especies nativas, y que son capaces de reproducirse hasta una salinidad de 70g/l. Observamos que existe una adaptación del tamaño corporal a la temperatura, disminuyendo durante los meses de verano, y que presenta una mayor fecundidad que las especies nativas. Utilizando microcosmos y aproximaciones experimentales determinamos una duración del ciclo de 54 días, menos que la media existente en las especies nativas. “Las ventajas de la especie invasora respecto al ciclo biológico, podrían explicar su éxito de invasión en humedales salinos - permanentes, ocupando diferentes hábitats y superando a los coríxidos nativos” Capítulo 2 Investigamos el papel de la especie invasora como depredador clave en la red trófica. Analizamos experimentalmente la tasa de depredación sobre el crustáceo Artemia parthenogenetica, en relación a su abundancia, tamaño y estado de infección (presencia de parásitos céstodos). Los resultados obtenidos demuestran el importante papel de este invasor como depredador en los ecosistemas hipersalinos. Encontramos que las hembras de T. verticalis, de mayor tamaño que los machos, tienen una tasa de depredación mayor y depredan más cuando el número de presas es mayor. Observando preferencia por las artemias de menor estadío y por las artemias infectadas. Por tanto, el tamaño de las poblaciones de Artemia puede disminuir por la depredación de T. verticalis, con efectos cascada a través de la red alimentaria. Por ejemplo, la depredación podría reducir los cambios de los parásitos céstodos que completan su ciclo a través de la ingestión de los hospedadores aviares finales. Por otro lado, la Artemia es un filtrador crucial en el ecosistema hipersalino, una disminución de su abundancia incrementaría la densidad de fitoplancton y la turbidez, con posibles efectos cascada. En conclusión, T. verticalis podría alterar las relaciones tróficas en los ecosistemas hipersalinos al controlar las poblaciones de Artemia. La presencia de Trichocorixa podría explicar en parte la ausencia del crustáceo a salinidades por debajo de los 100 g/l donde la especie invasora es abundante. “Trichocorixa verticalis podría causar efectos top-down produciendo cascadas tróficas” Capítulo 3 Describimos las interacciones entre ácaros ectoparásitos y sus huéspedes en Doñana, en relación a las condiciones ambientales e incluyendo no sólo coríxidos sino otros insectos como coleópteros. También incluimos las fases adultas (de vida libre) de los ácaros. La abundancia y la riqueza de ácaros adultos fue mayor en el mes de junio, debido probablemente al ciclo de los ácaros. Ambos factores se relacionaron negativamente con la salinidad y la turbidez. La prevalencia y la intensidad de infección fueron mayor en el mes de mayo y en lagunas con el hidroperíodo más largo. Adultos y larvas de los ácaros fueron más abundantes y con mayor riqueza de especies en la zona de dunas de la Reserva Biológica de Doñana que en las marismas (marismas de agua dulce). Describimos nuevas relaciones (no identificadas previamente) entre ácaros y larvas de los insectos de las familias Dysticidae, Notonectidae y Naucoridae (Coleoptera y Hemiptera). “Doñana es un lugar inexplorado con respecto a sus ectoparásitos y sus interacciones con los hospedadores. La variedad de hábitats acuáticos lo convierten en un lugar perfecto para estudiar las interacciones huésped–parásito” Capítulo 4 Estudiamos las implicaciones del ectoparasitismo y la salinidad en el fitness en dos especies nativas de coríxidos que ocupan hábitats de baja salinidad. Demostramos el impacto negativo de los ectoparásitos en la supervivencia, la fecundidad y la viabilidad de huevos de los coríxidos, afectando al proceso de muda de las ninfas, esencial para completar el ciclo de vida. Las salinidades más altas también tuvieron un impacto negativo en el tiempo de supervivencia y la fecundidad. También encontramos evidencias de interacción entre parasitismo y salinidad. La exposición a alta salinidad junto con el parasitismo reveló tasas muy altas de mortalidad, y efectos en la fecundidad de las hembras y al éxito de eclosión de los huevos. “Los aumentos generalizados de salinidad debido al cambio climático y a la acción antrópica local en las lagunas mediterráneas podrían tener implicaciones importantes para las comunidades de insectos y ácaros acuáticos, aumentando los efectos del parasitismo” Capítulo 5 Analizamos la respuesta inmune de los coríxidos al ectoparasitismo con el objetivo de determinar sus implicaciones en la competencia interespecífica y en la invasión de T. verticalis. Para responder a esta cuestión comparamos la actividad fenoloxidasa entre la especie invasora y varias especies nativas, utilizando datos de campo e infecciones controladas en el laboratorio. La fenoloxidasa es una enzima importante en la respuesta del sistema inmunológico de los insectos a daño mecánico, parásitos, o patógenos bacterianos, fúngicos y virales. Trichocorixa verticalis mostró los valores basales más bajos de fenoloxidasa, lo que sugiere una baja inversión en inmunidad a costa de una buena adaptación a los entornos de alta salinidad. Además, nuestros resultados proporcionan uno de los pocos ejemplos en los que los parásitos inmuno-suprimen al huésped invasor en mayor grado que a las especies nativas, lo que sugiere una desventaja competitiva para el invasor. “La especie invasora presenta una respuesta inmunitaria más débil que las especies nativas, y los efectos de los ectoparásitos le perjudican más. Este es un ejemplo raro en el que la especie invasora presenta una desventaja al parasitismo en comparación con las especies nativas”